Los genomas del calamar y el pulpo revelan cómo evolucionaron los rasgos únicos de los cefalópodos
Calamares, pulpos y sepias, incluso para los científicos que los estudian, son criaturas maravillosamente extrañas. Conocidos como cefalópodos de cuerpo blando o coleoides, tienen el sistema nervioso más grande de todos los invertebrados, comportamientos complejos como el camuflaje instantáneo, brazos tachonados con diestras ventosas y otros rasgos evolutivamente únicos.
Ahora, los científicos han profundizado en el genoma de los cefalópodos para comprender cómo surgieron estos inusuales animales. En el camino, descubrieron que los genomas de los cefalópodos son tan raros como los mismos animales.
Científicos del Laboratorio de Biología Marina (MBL) en Woods Hole, la Universidad de Viena, la Universidad de Chicago, el Instituto de Ciencia y Tecnología de Okinawa y la Universidad de California, Berkeley, informaron sus hallazgos en dos nuevos estudios en Nature Communications.
"Los grandes y elaborados cerebros han evolucionado un par de veces", dijo la coautora principal Caroline Albertin, Hibbitt Fellow del MBL. "Un ejemplo famoso son los vertebrados. Otro son los cefalópodos de cuerpo blando, que sirven como un ejemplo separado de cómo se puede armar un sistema nervioso grande y complicado. Al comprender el genoma de los cefalópodos, podemos obtener información sobre los genes que son importantes en la configuración del sistema nervioso, así como en la función neuronal".
En el artículo de Albertin, publicado esta semana, el equipo analizó y comparó los genomas de tres especies de cefalópodos: dos calamares (Doryteuthis pealeii y Euprymna scolopes) y un pulpo (Octopus bimaculoides).
Secuenciar estos tres genomas de cefalópodos, sin importar compararlos, fue un gran esfuerzo financiado por la Fundación Grass que se llevó a cabo durante varios años en laboratorios de todo el mundo.
"Probablemente, el mayor avance en este nuevo trabajo es proporcionar ensamblajes a nivel cromosómico de no menos de tres genomas de cefalópodos, todos los cuales están disponibles para su estudio en el MBL", dijo el coautor Clifton Ragsdale, profesor de Neurobiología y de Biología y Anatomía en la Universidad de Chicago.
"Los ensamblajes a nivel cromosómico nos permitieron refinar mejor qué genes hay y cuál es su orden, porque el genoma está menos fragmentado", dijo Albertin. "Así que ahora podemos comenzar a estudiar los elementos reguladores que pueden estar impulsando la expresión de estos genes".
Pulpos de dos puntos de California (Octopus bimaculoides) emergiendo de sus huevos. Crédito: Caroline Albertin, Laboratorio de Biología Marina.
Al final, la comparación de los genomas llevó a los científicos a concluir que la evolución de nuevos rasgos en los cefalópodos de cuerpo blando está mediada, en parte, por tres factores:
• Reorganización masiva del genoma de los cefalópodos al principio de la evolución
• Expansión de familias de genes particulares
• Edición a gran escala de moléculas de ARN mensajero, especialmente en tejidos del sistema nervioso.
Lo más sorprendente es que encontraron que el genoma de los cefalópodos "está increíblemente revuelto", dijo Albertin.
En un estudio relacionado (Schmidbaur y otros), publicado la semana pasada, el equipo exploró cómo afecta la expresión génica el genoma altamente reorganizado en el Euprymna scolopes. El equipo descubrió que los reordenamientos del genoma dieron como resultado nuevas interacciones que pueden estar involucradas en la creación de muchos de los nuevos tejidos de cefalópodos, incluidos sus grandes y elaborados sistemas nerviosos.
"En muchos animales, el orden de los genes dentro del genoma se ha conservado durante el tiempo evolutivo", dijo Albertin. "Pero en los cefalópodos, el genoma ha pasado por ráfagas de reestructuración. Esto presenta una situación interesante: los genes se colocan en nuevas ubicaciones en el genoma, con nuevos elementos reguladores que impulsan la expresión de los genes. Eso podría crear oportunidades para que evolucionen nuevos rasgos".
¿Qué tienen de sorprendente los genomas de cefalópodos?
Los conocimientos clave sobre los genomas de los cefalópodos que proporcionan los estudios incluyen:
Son grandes. El genoma del Doryteuthis es 1,5 veces más grande que el genoma humano, y el genoma del pulpo tiene un 90% del tamaño del humano.
Están revueltos. "Los eventos clave en la evolución de los vertebrados, que conducen a los humanos, incluyen dos rondas de duplicación del genoma completo", dijo Ragsdale. "Con este nuevo trabajo, ahora sabemos que la evolución de los cefalópodos de cuerpo blando involucró cambios genómicos igualmente masivos, pero los cambios no son duplicaciones del genoma completo sino reordenamientos genómicos inmensos, como si los genomas ancestrales se pusieran en una licuadora".
"Con esta nueva información, podemos comenzar a preguntarnos cómo los cambios en el genoma a gran escala podrían ser la base de esas características únicas clave que comparten los cefalópodos y los vertebrados, específicamente su capacidad para tener grandes cuerpos con cerebros desproporcionadamente grandes", dijo Ragsdale.
Sorprendentemente, encontraron que los tres genomas de los cefalópodos están muy reorganizados entre sí, así como en comparación con otros animales.
"El pulpo y el calamar se separaron hace unos 300 millones de años, por lo que tiene sentido que parezcan tener historias evolutivas muy separadas", dijo Albertin. "Este emocionante resultado sugiere que los dramáticos reordenamientos en los genomas de los cefalópodos han producido nuevos órdenes de genes que fueron importantes en la evolución del calamar y el pulpo".
Contienen nuevas familias de genes. El equipo identificó cientos de genes en nuevas familias de genes que son exclusivas de los cefalópodos. Si bien algunos órdenes de genes antiguos comunes a otros animales se conservan en estas nuevas familias de genes de cefalópodos, la regulación de los genes parece ser muy diferente. Algunas de estas familias de genes específicos de cefalópodos están altamente expresadas en características únicas de cefalópodos, incluso en el cerebro del calamar.
Ciertas familias de genes están inusualmente expandidas. "Un ejemplo emocionante de eso son los genes de protocadherina", dijo Albertin. "Los cefalópodos y los vertebrados han duplicado de forma independiente sus protocadherinas, a diferencia de las moscas y los nematodos, que perdieron esta familia de genes con el tiempo. Esta duplicación ha resultado en un rico marco molecular que quizás esté involucrado en la evolución independiente de sistemas nerviosos grandes y complejos en vertebrados y cefalópodos".
También encontraron expansiones de familias de genes específicas de la especie, como los genes involucrados en la fabricación del pico o las ventosas del calamar. "Ninguna de estas familias de genes se encontró en el pulpo. Por lo tanto, estos grupos separados de animales están generando nuevas familias de genes para lograr su nueva biología", dijo Albertin.
Edición de ARN: otra flecha en el carcaj para generar novedad
Investigaciones anteriores en el MBL han demostrado que los calamares y los pulpos muestran una tasa extraordinariamente alta de edición de ARN, lo que diversifica los tipos de proteínas que los animales pueden producir. Para dar seguimiento a ese hallazgo, el equipo de Albertin secuenció el ARN de 26 tejidos diferentes en el Doryteuthis y observó las tasas de edición del ARN en los diferentes tejidos.
"Encontramos una señal muy fuerte para la edición de ARN que cambia la secuencia de una proteína para restringirla al sistema nervioso, particularmente en el cerebro y en el lóbulo de fibra gigante", dijo Albertin.
"Este catálogo de edición en diferentes tejidos proporciona un recurso para hacer preguntas de seguimiento sobre los efectos de la edición. Por ejemplo, ¿se está produciendo la edición del ARN para ayudar al animal a adaptarse a los cambios de temperatura u otros factores ambientales? Junto con las secuencias del genoma, tener un catálogo de sitios y tasas de edición de ARN facilitará enormemente el trabajo futuro".
¿Por qué fueron elegidos estos cefalópodos?
Estas tres especies de cefalópodos fueron elegidas para el estudio dada su pasada y futura importancia para la investigación científica. "Podemos aprender mucho sobre un animal mediante la secuenciación de su genoma, y el genoma proporciona un importante conjunto de herramientas para cualquier tipo de investigación en el futuro", dijo Albertin.
Ellas son:
El calamar costero de aleta larga del Atlántico (Doryteuthis pealeii). Casi un siglo de investigación sobre este calamar en el MBL y en otros lugares ha revelado los principios fundamentales de la neurotransmisión (algunos descubrimientos que obtuvieron un Premio Nobel). Sin embargo, este es el primer informe de la secuencia del genoma de este calamar bien estudiado (en el estudio de Albertin, financiado por la Fundación Grass). Hace dos años, un equipo del MBL logró la primera desactivación de genes en un cefalópodo utilizando Doryteuthis pealeii, aprovechando los datos preliminares de la secuencia genómica y la edición del genoma CRISPr-Cas9.
El calamar bobtail hawaiano (Euprymna scolopes). Una bacteria brillante vive dentro de un "órgano luminoso" único en el calamar, para beneficio mutuo de ambos. Esta especie se ha convertido en un sistema modelo para estudiar la simbiosis animal-bacteriana y otros aspectos del desarrollo. En 2019 se publicó un borrador del ensamblaje del genoma de E. scolopes.
El pulpo de dos manchas de California (Octopus bimaculoides). Relativamente nuevo en el bloque de la investigación científica, este fue el primer genoma de pulpo jamás secuenciado. Albertin codirigió el equipo que publicó su borrador del genoma en 2015.
Referencias:
• Genome and Transcriptome Mechanisms Driving Cephalopod Evolution, Nature Communications (2022)
• Emergence of novel cephalopod gene regulation and expression through large-scale genome reorganization, Nature Communications (2022)
Imagen de cabecera: El calamar costero de aleta larga del Atlántico, Doryteuthis pealeii, ha sido estudiado durante casi un siglo por científicos como un sistema modelo para las investigaciones de neurociencia. Crédito: Elaine Bearer